El «Quenta Silmarillion» narra cómo, en la Primera Edad del Sol, Morgoth, el Enemigo Oscuro, se escondió en los Pozos de Angband y creó sus obras maestras malignas a partir del fuego y la hechicería. Las tenebrosas joyas del genio de Morgoth fueron los grandes gusanos, llamados dragones. Los hizo de tres clases: grandes serpientes que reptaban, reptiles que andaban y los que volaban con alas como las de un murciélago. De cada clase existían a su vez dos tipos: los dragones del frío, que luchaban con sus garras y colmillos, y los fantásticos urulóki o dragones de fuego, que destruían con su aliento ígneo. Todos eran la personificación de los principales males de los hombres, elfos y enanos, y también fue grande la destrucción que causaron en estas razas. Los reptiles estaban protegidos por escamas de hierro impenetrables. Sus colmillos y zarpas eran como estoques y jabalinas. Los dragones alados barrían la tierra con vientos huracanados, y los dragones de fuego lanzaban llamaradas escarlatas y verdes que lamían la tierra y destruían todo a su paso. Tenían la vista más aguda que la de un halcón y nada de lo que veían podía escapárseles. Poseían un oído capaz de captar el sonido de la más tenue respiración del enemigo más silencioso, y un olfato que les permitía identificar a cualquier criatura por el más mínimo olor de su cuerpo. Eran famosos por su inteligencia, pero tenían los defectos de la vanidad, la glotonería, la mentira y la ira. Al haber sido creados principalmente con los elementos de la hechicería y el fuego, los dragones evitaban el agua y la luz del día. La sangre de los dragones era negra, y un mortífero veneno, y los vapores de su peste de gusano hedían a azufre y cieno ardientes. 

El principal de los dragones de fuego, los urulóki, creados por Morgoth en Angband, era Glaurung, el Padre de los dragones. Aunque no pertenecía a la raza de los alados, Glaurung fue el principal terror de su época. Pero el mayor dragón que jamás vio el mundo fue el llamado Ancalagon el Negro. Ancalagon fue el primero de los dragones alados de fuego, y él y otros de su raza salieron de Angband como poderosas nubes de viento y fuego, cuando se realizó la última defensa del reino de Morgoth. Ancalagon fue derribado y otros dragones de fuego resultaron muertos o huyeron, y hasta la Tercera Edad del Sol las historias de la Tierra Media no vuelven a hablar de ellos. Entonces habitaban los desiertos más allá de las Montañas Grises en el norte. 

En el siglo veintiocho de la Tercera Edad, el mayor dragón de la época atacó el reino de los enanos en Erebor, procedente del norte. Este dragón de fuego alado se llamaba Smaug el Dorado. Smaug arrasó el reino de los enanos y durante dos siglos gobernó Erebor sin que nadie lo desafiara. Pero, en el año 2941, un grupo de aventureros llegó a la montaña: doce enanos y el hobbit Bilbo Bolsón. Cuando Smaug se vio hostigado por ellos, asoló con su fuego la región, pero en Esgaroth, sobre el Lago Largo, resultó muerto por un Hombre del Norte, Bardo el Arquero. Se rumoreaba que los dragones siguieron viviendo durante muchos siglos en el desierto septentrional, más allá de las Montañas Grises, pero ninguna historia vuelve a referirse a estas malignas aunque magníficas criaturas.